Don’t underestimate father
Don't underestimate father, is the title of the thesis of avaian researcher Asmoro Lelono. Avian females can influence their offsprings’ phenotype by providing them certain with non-genetic materials, such as hormones, during early development. The attractiveness of their partners affect reproductive decisions such as how much of such non-genetic materials to provide. Partner attractiveness in many species is correlated with conspicuous external traits, such as comb size in Junglefowl, which are mediated by androgens such as testosterone. Circulating testosterone levels in large combed (attractive) male Junglefowl are higher than in small combed (unattractive) males, whereas ejaculate levels show a reversed pattern. This latter finding indicates that testosterone is a cryptic factor affecting females directly since females have steroid receptors in their reproductive tract. Indeed inseminating females with testosterone enriched ejaculates induces the production of larger eggs. However sons and daughters both from small combed and testosterone enriched male ejaculates showed a different growth pattern compared to offspring from large combed and control male ejaculates. This can be explained by differences in embryonic exposure to androgens, which enhances early growth, because females mated with attractive males exposed daughters in ovo to more androgens than sons, whereas the reversed pattern was observed when mated with unattractive males. Early exposure to testosterone has beneficial effects but may also be immunosuppressive, which has given rise to the hypothesis that only offspring from good quality fathers can endure early exposure. However, this hypothesis seems unlikely since there were no indications that either paternal quality or embryonic exposure to elevated testosterone levels affected offspring immunocompetence.
Mannelijke kwaliteit wordt bij veel vogelsoorten gereflecteerd door opvallende uiterlijke kenmerken zoals de lengte van de start, de grootte van de kam, en kleur van het verenkleed. De expressie van deze kenmerken is vaak overerfbaar. Zulke kenmerken kan men beschouwen als eerlijke signalen die genetische kwaliteit aanduiden, daar ze vaak zekere potentiele kwaliteiten van mannen weerspiegelen, zoals de kans op het winnen van intraseksuele conflicten en een hoge mate van expressie word daarom door vrouwtjes geprefereerd. De expressie van sommige van deze kenmerken wordt gereguleerd door het ‘mannelijke seks hormoon’ testosteron. Hoewel de productie van dit hormoon waarschijnlijk niet zeer kostbaar is, geeft het hebben van dit hormoon in de circulatie zowel voor- als nadelen.Verhoogde testosteron niveaus in de circulatie maakt mannen meer geneigd om riskante man-man competitie aan te gaan en is bovendien immunosuppressief. Dit laatste effect van testosteron kan gezien worden als een eerlijk signaal van opvallende testosteron gereguleerde mannelijke kenmerken daar alleen mannetjes van hoge kwaliteit deze immunosuppressieve effecten kunnen verdragen (genaamd het immunocompetentie-handicap principe). Hoe dan ook, door de initiële asymmetrische investering in reproductie tussen de beide geslachten zijn vrouwelijke vogels het kiezende geslacht wanneer het seksuele partners betreft (hoewel mannen ook tot op zekere hoogte ‘kiezen’). Vrouwelijke vogels prefereren en kiezen seksuele partners die in hoge mate opvallende uiterlijke kenmerken vertonen zo dat hun nakomelingen ook van hoge kwaliteit zijn. Het is dus vanzelfsprekend voordelig om testosteron te produceren om opvallende signalen te ontwikkelen die aantrekkelijk zijn voor vrouwen.Hoewel vrouwen mannen met opvallende uiterlijke kenmerken prefereren, zullen niet alle vrouwen met de meest aantrekkelijke mannen nakomelingen produceren. De fitness trade-off tussen investeren in de huidige huidige en toekomstige reproductie buiten beschouwing latend, lijkt het prudent voor vrouwen om meer te investeren (meer nakomelingen, meer zorg) in huidige nakomelingen afkomstig van vaders van hoge kwaliteit zodat hun genetische aandeel in komende generaties hoger is. Daarentegen zouden vrouwen gepaard met mannen van een lage kwaliteit ook meer moeten investeren in hun nakomelingen om deze compenseren voor de lage genetische kwaliteit van hun vaders.In hoofdstuk 2 beschrijf ik evidentie voor de eerste optie, kamhoenderhennen begonnen namelijk eerder met leggen wanneer ze gepaard waren met een attractieve hoge kwaliteit haan (met een grote kam) dan wanneer ze gepaard waren met een niet-attractieve lage kwaliteit man (met een kleine kam), en vroeg beginnen met een legsel verhoogd de kans op het produceren van een vervolglegsel in hetzelfde broedseizoen. Niettemin ondervonden niet alle nakomelingen van attractieve mannen een voordeel. In vergelijking met niet-attractieve mannen groeiden dochters van attractieve mannen sneller in de vroege opgroei fase terwijl zonen juist minder snel groeiden. Bij zonen was het resulterende verschil in grootte verdwenen na 24 weken, maar niet in dochters. Hoewel dit resultaat tegenintuïtief is en moeilijk te verklaren vanuit een functioneel perspectief, mechanistisch gezien zou dit vroege verschil in groeipatroon verklaard kunnen worden door differentiële blootstelling aan androgenen in het ei door het vrouwtje. Veel vogelsoorten deponeren substantiële hoeveelheden androgenen in hun eieren, die onder andere groei bevorderen. Sommige soorten, zoals kippen, doen dit afhankelijk van zekere factoren zoals het geslacht van de nakomeling in het ei (zie hoofdstuk 3). Opvallende uiterlijke kenmerken zijn veel bestudeerd. Echter, een studie door Parker (2003), waar het hennen geïnsemineerde werden met het ejaculaat van mannen met verschillende kamgroottes, leverde resultaten op waaruit Parker moest concluderen dat er een mogelijkheid was dat reproductieve beslissingen van vrouwen niet alleen door uiterlijke kenmerken van hanen werd beïnvloed, maar dat mogelijk de chemische samenstelling van het mannelijke ejaculaat een rol speelt. Het ejaculaat van vogels bestaat uit vele chemische componenten waaronder hormonen zoals testosteron (Navarra et al. 2011). Er is verrassend weinig bekend over de functie van deze hormonen, maar ze lijken een belangrijke rol te spelen bij sperma karakteristieken zoals mobiliteit etc.. Er is nog minder bekend wat deze hormonen, zeer potente signaal moleculen, veroorzaken bij de ontvanger van dit hormoon. Dit inspireerde ons om eerst de androgeen niveaus van mannen met verschillende kamgroottes en sociale status (mannen met grote kammen zijn dominant over mannen met kleine kamen in geënsceneerde dyadische gevechten) te bepalen. Zoals verwacht hadden de dominante hanen met een grote kam hogere bloed waarden dan de mannen met een kleine kam, maar in het ejaculaat was dit precies andersom (hoofdstuk 3). Dit cryptische verschil tussen de hanen wordt mogelijk door de hennen waargenomen, daar zij steroïdreceptoren hebben in hun voortplantingskanaal. Derhalve heb ik hennen kunstmatig geïnsemineerd met het ejaculaat van hanen met grote kammen waarbij het testosteron niveau was verhoogd tot het niveau in het ejaculaat van hanen met kleine kammen of met controle ejaculaat (geen testosteron toegevoegd). Hennen geïnsemineerd met het ‘testosteron ejaculaat’ produceerden vervolgens zwaardere eieren dan hennen geïnsemineerd met het controle ejaculaat. In tegenstelling tot de verklaring hierboven (hoofdstuk 2), is dit overeenkomstig de optie dat juist vrouwen meer in hun nakomelingen moeten investeren ter compensatie van de lage kwaliteit van de vader. Echter, overeenkomstig de resultaten betreffende de vroege groei van de nakomelingen was de groei sneller bij zonen afkomstig van ejaculaat met een verhoogd testosteron niveau (het ejaculaat van hanen met kleine kammen nabootsend) en juist bij dochters afkomstig van het controle ejaculaat (het ejaculaat nabootsend van mannen met grote kammen).Daar het verschil in groei mogelijk verklaard kan worden door een seks-specifiek verschil in blootstelling aan androgenen in het ei, hebben we een experiment uitgevoerd waarbij we hennen lieten paren met groot gekamde dominante hanen en klein gekamde subdominante hanen en bepaalden vervolgens in de daarop geproduceerde eieren het geslacht van de embryo’s de androgeen niveaus in de dooiers. Zoals voorspeld vonden we inderdaad dat zonen van hanen met grote kammen aan lagere en dochters van deze hanen aan hogere androgeen niveaus werden blootgesteld vergeleken met nakomelingen van klein gekamde vaders. Veel vragen resteren over deze vinding in zowel het mechanistische (hoe wordt deze seks-specifieke depositie gereguleerd?) als het functionele domein (waarom lijken hennen dochters van groot gekamde vaders voor te trekken boven zonen? terwijl we het omgekeerde verwachten).Een mogelijke functionele verklaring kan de volgende zijn. Zoals boven beschreven, heeft blootstelling aan testosteron immunosuppressieve effecten, en het kan zijn dat alleen nakomelingen van hoge kwaliteit dit kunnen verdragen en de voordelen ervan genieten (Gil 1999). We hebben daarom een experiment uitgevoerd waarbij we hennen van een controle lijn kruisten met hanen van een lijn geselecteerd voor hoge niveaus van natuurlijk voorkomende antilichamen en hanen van een lijn geselecteerd voor lage niveaus. De geproduceerde eieren werden vervolgens geïnjiceerd met testosteron opgelost in olie of alleen met olie en vervolgens uitgebroed. Het immuunsysteem van de kuikens werd daarna met drie verschillende substanties uitgedaagd en hun groei werd gemeten. In dit experiment hebben we geen bewijs gevonden dat vaderlijke lijn, blootstelling aan androgenen noch het geslacht van de nakomelingen groei of immunocompetentie beïnvloedden. Voor dit experiment hebben we echter niet de bepaald of zonen en dochters reeds in het ei aan verschillende hoeveelheden androgenen waren blootgesteld. Androgenen spelen een belangrijke rol bij de reproductie van vogels. Androgenen zijn belangrijk bij intraseksuele interacties van mannen waarbij zij toegang tot vrouwen verwerven. De reproductieve investering van vrouwen wordt beïnvloed zowel door opvallende androgeen gereguleerde uiterlijke kenmerken van mannen als ook door cryptische kenmerken, zoals de androgeen niveaus in het ejaculaat van de man. Of dit effect van testosteron een direct effect is op de vrouw lijkt waarschijnlijk gezien het voorkomen van steroïdreceptoren in het voortplantingskanaal, hetgeen testosteron ook een feromoon zou maken. In ieder geval kan het voor mannen met een lagere kwaliteit een goede strategie zijn om een grotere investering van de vrouw (groter ei, meer nutriënten) in hun nakomelingen te bewerkstelligen. Dit gaat niet alleen op wanneer hij alle nakomelingen in een broedsel verwekt, maar ook in het geval wanneer zijn nakomelingen in een broedsel in competitie zijn met halfbroers en –zussen afkomstig van vaders van hogere kwaliteit. Waarom en hoe de testosteron niveaus in het ejaculaat worden gereguleerd, en wat de rol van testosteron bij sperma-competitie is blijft vooralsnog onbekend maar verdiend verder onderzoek. Tenslotte bleek dat hennen afhankelijk van de aantrekkelijkheid van de partner en het geslacht van de nakomelingen eieren van verschillende hoeveelheden androgenen voorzagen. Vroege blootstelling aan androgenen en langdurige (organiserende) effecten op het brein, de fysiologie en het gedrag van individuen. Waarom er sprake is van systematische variatie in embryonale blootstelling aan androgenen bij kamhoenders blijft vooralsnog onduidelijk in, en dat dit gerelateerd zou zijn aan individuele verschillen in immunocompetentie lijkt onwaarschijnlijk.